Stockholm inversé : quand des parasites protègent leurs victimes

Logé bien confortablement dans le corps de sa victime, le parasite patiente. Lentement, il grandit, prend des forces pour le grand saut. Un jour, il tuera son hôte. Mais pas maintenant... 

Les parasites, ces êtres vivants qui se développent aux dépens d’autres, infligent souvent à leurs hôtes des dommages qui peuvent leur être fatals. Certains parasites vont même encore plus loin : ils ont besoin que leur hôte finisse par mourir pour pouvoir eux-mêmes continuer à vivre… Un parasite qui se contente de voler les ressources de son hôte a un clair intérêt à ce que celui-ci reste vivant. Pourtant, c’est du côté des parasites les plus mortels, ceux qui tuent, qu’on observe un étrange phénomène : avant de tourner meurtrier, certains parasites se démènent pour garder leur hôte à l’écart des dangers…

 

Protection contre les prédateurs

Des parasites qui tournent leurs hôtes en zombie et qui les poussent au suicide, ça vous rappelle quelque chose ? Les parasites manipulateurs (voir mon article détaillé pour faire leur connaissance), quand ils ont fini leur croissance dans leur hôte, poussent celui-ci à prendre des risques inconsidérés : se balader bien en vue des prédateurs, gigoter dans tous les sens pour attirer leur attention, escalader les brins d’herbes pour aller à leur rencontre, et même se diriger irrémédiablement vers l’odeur de carnivores affamés… L’intérêt : quand le pauvre hôte zombifié se sera fait croquer, le parasite élira domicile dans le prédateur, où il pourra fonder sa petite famille.

Avant de « prendre le contrôle » de sa pauvre petite victime, le parasite qui se développe tranquillement est face à une difficulté, et pas des moindres : si son hôte se fait grignoter avant qu’il ait atteint le stade transmissible – ce qui est loin d’être improbable – le parasite ne sera pas capable de s’installer dans le prédateur, et mourra.

Certains de ces parasites manipulateurs ont trouvé la parade : tant qu’ils ne sont pas prêts, ils dictent à leur hôte de rester caché ! C’est le cas de certains acanthocéphales, un groupe de parasites particulièrement enclins à manipuler, qui poussent leurs hôtes (des petites crevettes de rivières qu’on appelle gammares) à fréquenter des endroits exposés aux prédateurs. Lorsque le parasite est encore en développement, le gammare adopte le comportement inverse : il passe beaucoup plus de temps à couvert que ses confrères qui ne sont pas parasités. Un bon moyen de ne pas se faire croquer, quitte à affamer le pauvre gammare.

A gauche, un gammare parasité par des acanthocéphales (Crédits : Sophie Labaude). A droite, un copépode (Crédits : Uwe Kils)

Un autre exemple se situe du côté d’un drôle de petit crustacé, le copépode, qui, infecté par un parasite nématode, devient très actif au point qu’il se fait rapidement repérer des prédateurs. Encore une fois, quand le parasite est en développement, c’est l’inverse qui se produit et l’animal est beaucoup plus calme, plus encore que ses compères qui ne sont pas parasités. Pas de compassion donc, les parasites ne protègent leurs hôtes que pour leur propre intérêt…

Le comportement anti-prédateur des gammares (se cacher sous un refuge…) est plus fort pour ceux qui sont parasités, lorsque le parasite n’a pas fini de se développer. D’après Dianne et al. 2011.

Protection contre d’autres parasites

Plongeons nous à présent dans les entrailles d’un petit rongeur sauvage. On se rendra vite compte que l’animal – tout comme nous d’ailleurs – est loin d’être tout seul dans son corps. Des myriades d’autres organismes pullulent, entre bactéries, virus, protistes, et petits parasites en tous genres. Pourtant, en s’y penchant un peu (voir en laissant des chercheurs expérimentés le faire), on se rend compte d’un étrange pattern : certaines espèces de parasites se retrouvent très rarement simultanément dans le même animal. Bien plus rarement que le voudrait le hasard, considérant la quantité de parasites qui entourent nos rongeurs.

Malgré leur mauvaise réputation, les parasites (même quand ils infectent des campagnols aussi mignons…), omniprésents, sont en fait très importants dans les écosystèmes (Crédits : Dûrzan Cîrano)

Cette exclusion entre parasites peut avoir plusieurs explications. La première, la plus simple, c’est que l’animal ne dispose pas des ressources nécessaires pour abriter simultanément plusieurs de ces parasites : la compétition (pour les nutriments ou la place disponible par exemple) fait alors un gagnant et des perdants, qui ne peuvent se développer.

Autre explication : il pourrait y avoir un phénomène d'immunité croisée. Autrement dit, l'infection par un parasite provoque une réaction immunitaire ciblée, notamment la production de cellules spécifiques, qui pourraient réagir également avec d’autres parasites. A la manière d’un vaccin, l’hôte qui aurait déjà rencontré un parasite serait alors beaucoup plus apte à lutter contre d’autres espèces. Ce phénomène est d’autant plus intéressant qu’il a des conséquences médicales et vétérinaires directes : le traitement (d’humains ou de populations animales) contre un parasite pourrait ainsi provoquer une augmentation d'autres maladies…

Protection… contre les charognards

Présentons un dernier parasite qui prend soin de son hôte… ou du moins de son cadavre. Vous connaissez peut-être le nématode Phasmarhabditis hermaphrodita, un ami des jardiniers puisqu’il est vendu comme traitement anti-limaces. Ces dernières constituent en effet leurs hôtes, et les nématodes se délectent de leurs cadavres, après les avoir achevés par une septicémie critique, autrement dit par une infection de bactéries dans tout leur corps.

Le nématode relâche des bactéries dans le corps de son hôte, et provoque une septicémie mortelle (Source de l'image)

Cependant, le nématode a besoin de temps pour se développer dans le macchabée gluant. Et une limace morte à l’air libre, c’est potentiellement appétissant (si, si…) pour d’autres charognards, et le risque de dessiccation est élevé. Il semble donc que le nématode, avant que la limace ne passe de vie à trépas, lui dicte de s’enterrer dans le sol (au plus grand plaisir des jardiniers d’ailleurs, ça fait moins fouillis), où le parasite aura tout le temps de déguster les cadavres des pauvres mollusques. Leur faire creuser leur propre tombe, fallait y penser !

Références

Dianne, L., Perrot-Minnot, M.-J., Bauer, A., Gaillard, M., Léger, E., Rigaud, T., & Elsa, L. 2011. Protection first then facilitation: a manipulative parasite modulates the vulnerability to predation of its intermediate host according to its own developmental stage. Evolution, 65, 2692–2698.

Hafer, N. & Milinski, M. 2016. Inter- and intraspecific conflicts between parasites over host manipulation. Proceedings of the Royal Society B, Biological Sciences, 283, 20152870.

Lafferty, K.D. 2010. Interacting parasites. Science, 330, 187–188.

Pechova, H. & Foltan, P. 2008. The parasitic nematode Phasmarhabditis hermaphrodita defends its slug host from being predated or scavenged by manipulating host spatial behaviour. Behavioural processes, 78, 416–420.

Sophie Labaude

De l’utilité de créer son propre zombie…

...Ou le monde fabuleux des parasites manipulateurs

Si la fête d’Halloween nous a amené sa ribambelle de monstres en tous genres, je vous propose aujourd’hui de rester dans le thème et parler des zombies. Attention, pas ces zombies snobs qui se pavanent dans des films grotesques comme «  Shaun of the Dead » ou « Warm bodies »… Ces humains complètement gaga et tout baveux se croient célèbres sous prétexte qu’ils apparaissent dans une poignée de longs métrages (quelques 350 selon Wikipédia, pas de quoi en faire toute une histoire…), alors qu’au fond, à part terroriser les foules, ils ne servent pas à grand chose. Un bon zombie est un zombie utile ! C’est un zombie prêt à tout pour servir son créateur, y compris se jeter littéralement dans la gueule du loup.

(Source)

Qui a besoin des zombies ?

En tant qu’être humain, il faut avouer qu’un zombie a une utilité relativement limitée. Des personnes pour faire le travail à notre place, on en a déjà. Nos gosses, nos employés, nos chiens s’ils sont bien dressés… Et puis la technologie fait des miracles, les ordinateurs et robots s’occupent de presque tout à l’heure actuelle, sans même qu’on s’en aperçoive. Mais il existe des créatures qui ont un besoin crucial d’un autre individu pour les maintenir en vie. Je ne suis pas en train de parler de Voldemort qui squatte le crâne de ce pauvre professeur Quirrell, mais finalement l’exemple se rapproche pas mal de la réalité. Si vous n’avez pas compris ma dernière phrase (mais vous vivez où ?!), brève explication. Voldemort (l’ennemi de Harry Potter, le mec qui vit sous un escalier), est un sorcier anéanti, incapable de se fabriquer un corps comme tout un chacun avec ce qu’il faut pour se déplacer, trouver de la nourriture, communiquer, etc. (bon, par la suite il reprendra du poil de la bête). Pour survivre, il habite littéralement le corps d’un hôte humain, et non seulement il puise en lui les ressources nécessaires pour survivre, mais en plus il le mène à la baguette (de sorcier !) pour lui faire faire ce qu’il veut (tenter de tuer des mômes par exemple). Hé bien finalement, c’est exactement ce que font nos créatures zombifiantes du jour : les parasites manipulateurs.

Les parasites sont des créatures qui vivent aux dépens d’autres êtres vivants (les hôtes). Les parasites les plus intéressants (et je ne dis pas ça parce qu’ils constituent le sujet de ma thèse), sont les parasites dit « hétéroxènes », c'est-à-dire qu’ils ont besoin de plusieurs hôtes successifs pour boucler leur cycle de vie (naitre, grandir, se reproduire). Par exemple, la très célèbre petite douve du foie Dicrocoelium dendriticum va vivre une partie de sa vie dans des escargots, puis va passer chez des fourmis via la bave du gastéropode, et finir son cycle dans des mammifères herbivores, comme des vaches ou des moutons.

Cycle de vie de la petite douve du foie (Source)

La photo de notre très sexy petite douve... (Source)

Quel est le rapport entre les parasites et les zombies ? Hé bien, prenons notre petite douve du foie, qui est minuscule et qui ne sait même pas marcher. Pauvre petit être sans défense, comment ferait-elle toute seule, perdue dans la nature immense et hostile, pour repérer son mouton, lui sauter dessus et forcer l’intrusion dans son organisme ? Mission impossible. La douve utilise une méthode bien plus subtile… La fourmi possède des pattes, elle. Et puis elle pourrait s’approcher des moutons en grimpant en haut des brins d’herbes… La douve, comme beaucoup de parasites, est devenue l’illustration même de la célèbre maxime « on n’est jamais mieux servi que par quelqu’un d’autre ». Et la pauvre fourmi, zombifiée, dirigée par son impitoyable tortionnaire, va bravement aller se faire dévorer par des moutons…

Les grandes stars

Les parasites qui « dictent » à leur hôte de se faire dévorer par le prochain hôte, on en trouve à foison dans la nature. L’exemple de la douve est très connu. Parmi les grandes célébrités, nous avons aussi Leucochloridium paradoxum. Ce ver plathelminthes, qui habite d’abord dans un escargot, doit finir son cycle dans un oiseau. Ces derniers, bien que prédateurs, ont malheureusement une préférence pour des chenilles. Qu’à cela ne tienne, le ver va induire une transformation des yeux de l’escargot en une réplique quasi parfaite de la nourriture favorite de l’oiseau ! Et pour plus d’efficacité, l’escargot attendra sagement bien en évidence en pleine lumière qu’un oiseau vienne lui picorer les yeux. Jetez un œil ici pour plus de détails et explications sur le lugubre calvaire du pauvre gastéropode.

(Source)

En continuant dans la lignée des grandes stars de la manipulation, vous avez peut être déjà croisé ces images de fourmis au derrière si rouge et si gonflé qu’il ressemble à s’y méprendre à une baie, très alléchante pour les oiseaux… La faute au nématode Myrmeconema neotropicum, qui, comme vous l’aurez deviné, finit également son cycle chez un oiseau.

L'abdomen de ces fourmis, noir à l'origine, se teinte de rouge et se détache 14 fois plus facilement du reste du corps quand l'animal est parasité (Sources ici et là)

Plus de subtilité pour une perfide efficacité

Pour beaucoup de mes lecteurs, les exemples que je viens de citer ne sont pas une nouveauté. Scientifiques comme grand public apprécient la magie des lugubres transformations de ces zombies, digne de films de science fiction. Mais ces extravagances détournent l’attention des œuvres de la grande majorité des parasites manipulateurs, beaucoup plus subtiles dans leurs procédés. Sans compter qu’un hôte intermédiaire (le zombie) ne sert pas uniquement de véhicule vers l’hôte final : il a des ressources à exploiter.

Petit descriptif des caractéristiques et panel d’options à disposition des parasites, logés bien au chaud dans leur hôte. Voici, pour illustrer, une brochure publicitaire trouvée chez un concessionnaire d’hôtes intermédiaires à l’usage des parasites acanthocéphales et trématodes :

« Tenez-vous bien, on a ici le nec plus ultra. Au sein de votre zombie, moelleux et de tout confort, vous pourrez vous développer à votre rythme sans difficulté, puisant dans votre hôte toutes les ressources dont vous aurez besoin ^[1]. Les zombies de luxe sont pourvus d’options pour moduler la quantité et qualité de ressources disponibles ^[2-3]. Votre zombie vous baladera tranquillement au gré de ses mouvements, vers une destination que vous pourrez choisir vous-même ^[4], jusqu’à ce que vous soyez prêts à vous en séparer. Vous pouvez activer l’option « protection anti-prédateur » ^[5-6-7], qui vous assurera une plus grande sécurité durant votre développement, réduisant la probabilité que votre zombie (et vous avec) se fasse dévorer. Une fois au dernier stade de votre développement avant votre prochain hôte, vous pourrez activer l’option « se faire volontairement bouffer » pour atterrir sans le moindre effort directement à l’intérieur même de votre hôte suivant ^[8-9-10-11]. Je vous conseille de choisir, lors de l’activation de cette option, des paramètres adaptés à votre future hôte, histoire de ne pas se faire dévorer par la mauvaise espèce ^[4-12]. »

Des fourmis, contrôlées par des parasites, deviennent des véhicules de luxe tout-équipés (Source)

L’exemple des gammares et des acanthocéphales

Cette description est bien jolie mais on se demande toujours quels sont les traits concrètement modifiés chez les hôtes zombifiés. Pour illustrer ça, je vais prendre un des exemples préférés des chercheurs qui bossent sur la manipulation parasitaire, et qui accessoirement constitue le cœur de mon sujet de thèse : les gammares, parasités par des acanthocéphales.

Les gammares sont des petits crustacés très abondants dans nos rivières, avec de nombreuses espèces présentes en Europe. Ils constituent le repas de nombreux prédateurs : oiseaux, amphibiens, créatures vertébrées qui peuplent nos rivières (ouais, ce qu’on appelle vulgairement « poissons » quoi)… Et ils sont également l’hôte intermédiaire de nombreux parasites, dont plusieurs espèces du groupe des acanthocéphales. En général, les acanthocéphales ont pour hôte final un poisson ou un oiseau selon les espèces. Ils se reproduisent dans le tube digestif de ces hôtes, et pondent des œufs qui seront libérés dans le milieu avec les fèces de l’animal. Les gammares vont à leur insu consommer ces œufs, et permettre au parasite de se développer. Celui-ci passera par deux stades distincts. Seul le deuxième est viable pour être transmis à l’hôte final. L’intérêt pour le parasite est donc de grandir tranquillement dans le gammare jusqu’à atteindre ce deuxième stade, puis de laisser son hôte gammare se faire dévorer par un oiseau ou un poisson pour retrouver le lieu propice à la reproduction, et boucler le cycle.

Le parasite acanthocéphale (genre Polymorphus) est ici très clairement visible à travers la cuticule de ce gammare Gammarus lacustris (Source)

Cycle de vie d'un acanthocéphale ayant pour hôte final un poisson et pour hôte intermédiaire un gammare

Premier constat des chercheurs : les gammares qui abritent des parasites sont plus enclins à se faire dévorer par les prédateurs ^[10-9]. Des dizaines d’études se sont alors penchées sur le sujet : qu’est-ce qui change entre un gammare sain et un gammare parasité qui mènerait à cette différence de prédation ? Petit listing non exhaustif.

Tout d’abord, la couleur du gammare change, puisque les acanthocéphales, d’une couleur allant du jaune au rouge, sont visibles par transparence ^[13-14]. Mais plus que l’apparence, ce sont les changements de comportements qui intriguent. Les gammares, vivant d’ordinaire dans le fond des rivières et dans des endroits sombres et abrités, sont subitement attirés par la lumière ^[15-16], se mettent à nager en surface ^[17-18] et dédaignent les refuges ^[9-10]. Le tout en s’agitant bien plus qu’à l’ordinaire ^[16]. En somme, ils deviennent très faciles à repérer par les prédateurs. Et puis plutôt que d’aller se fondre dans la masse de leurs congénères pour passer incognito, ils se la jouent subitement solitaire ^[19-20]. La manipulation va pourtant bien plus loin que ça : non content d’être bien repérables, les gammares parasités vont développer une affinité avec… leur prédateur lui-même. Si leurs congénères sains (d’esprit…) vont rapidement se mettre à couvert quand ils détectent une odeur de prédateurs, nos gammares parasités vont y être irrémédiablement attirés… ^[8-9-10]

Pour pousser la subtilité encore plus loin, rappelez-vous que les parasites ont un intérêt à ce que leur hôte gammare se fasse dévorer seulement quand ils ont eux-mêmes atteint leur deuxième stade de développement. Hé bien tant qu’ils sont au premier stade, la manipulation va quand même s’observer mais… dans l’autre sens ! Pour faire simple, le parasite va modifier le comportement du gammare d’une manière menant à une réduction de ses chances qu’il se fasse croquer par un prédateur. Les gammares vont par exemple passer plus de temps à l’abri ^[6]. Et puis il y a aussi l’histoire du mauvais prédateur : c’est bien beau d’être repérable, mais si le gammare se fait manger par un poisson alors que le parasite doit se développer dans un oiseau, ça ne sert pas à grand-chose… Hé bien même à ce niveau-là le parasite semble avoir trouvé la parade. Par exemple, des variations temporelles peuvent être observées : les gammares seraient ainsi attirés vers la surface seulement la nuit, ou le jour, menant respectivement à une prédation par des animaux nocturnes ou diurnes ^[4]. Sans compter que les comportements modifiés sont différents selon l’hôte final visé, menant effectivement à une prédation plus importante par le « bon » hôte ^[10].

Au premier stade de leur développement, les acanthocéphales rendent leurs hôtes gammares plus résistants à la prédation (Source)

Adaptation ou effet secondaire ?

Par soucis de vulgarisation, j’ai présenté l’effet des parasites sur leurs hôtes de manière très déterministe et finaliste. Cependant, à l’heure actuelle et malgré des dizaines d’années d’études sur les parasites manipulateurs, la question se pose toujours (et peut être même plus encore) sur le caractère adaptatif de ces modifications ^[21]. Est-ce que les comportements des hôtes parasités ont vraiment évolué parce qu’ils apportaient un bénéfice au parasite ? Ou est-ce que ces modifications ne sont que des effets secondaires induits par l’infection, pas forcément bénéfique pour le parasite, ni même pour l’hôte ?

La question n’a pas de réponse précise à l’heure actuelle, mais il semble que les deux hypothèses soient valables selon le trait qu’on considère. Certaines études ont par exemple montré que le changement d’apparence de nos gammares n’avait pas d’effet sur ses chances d’être prédaté ^[14], de quoi tordre le cou à l’explication adaptative. De même, les comportements d’ordre global (modification de l’activité générale de nos animaux par exemple) pourraient n’être qu’une conséquence physiologique de l’infection, détectable quelque soit le parasite (y compris ceux qui ont un cycle de vie simple). En revanche, la spécificité de certaines modifications de comportement donne des points à l’explication adaptative. Par exemple, le comportement d’un gammare sera modifié différemment selon qu’il est parasité par une espèce qui veut terminer sa vie dans un oiseau, ou dans un poisson, et cette différence va effectivement mener à un risque de prédation plus grand, respectivement par des oiseaux ou des poissons ^[10]. De plus, la manipulation inversée au cours du premier stade du développement du parasite soutient également une évolution liée aux bénéfices pour le parasite à modifier le comportement de l’hôte. Toujours est-il que la question reste entièrement ouverte, les parasites affectant en général simultanément de nombreux traits de l’hôte, les deux explications pouvant être également simultanément tout à fait plausibles.

Faut-il craindre les parasites manipulateurs ?

En dépits de leurs pratiques qui peuvent paraître lugubres, les parasites manipulateurs sont connus pour jouer un rôle important dans les écosystèmes ^[22], du fait notamment de leur capacité à modifier les relations biotiques. Cependant, quand ces relations biotiques font intervenir l’homme, c’est une autre histoire.

La malaria, ou paludisme, est une maladie due à un parasite unicellulaire du genre Plasmodium, et qui causerait chez l’humain près d’un million de morts par an. Vous imaginez alors l’intérêt de comprendre tout le cycle de ce parasite, en termes d’applications préventives par exemple. Ce parasite est transmis à l’homme via le moustique. Et si ces derniers sont souvent largement blâmés pour être le vecteur de cette terrible maladie, ils n’y sont relativement pour rien. Et même pire : le parasite va pousser le moustique à nous contaminer… Des études ont ainsi montré que le parasite vampirise encore plus les moustiques, qui non seulement vont se mettre à piquer bien plus de gens, mais en plus vont être du genre collant, se nourrissant plus longtemps sur chaque victime ^[23]. Le parasite bénéficie donc à la fois d’un plus grand nombre d’hôtes potentiels, et aussi de plus de temps pour opérer le changement d’hôte… Ce caractère manipulateur du parasite est malheureusement encore trop ignoré dans les modèles épidémiologiques.

Le moustique, vecteur du parasite de la malaria, voit son comportement de nourrissage modifié sous l'emprise de ce parasite, augmentant sa probabilité de transmission (Source)

Deuxième exemple avec un autre protozoaire, le parasite Toxoplasma gondii, qui est responsable chez l’humain de la toxoplasmose. Le cycle classique de ce parasite comprend un hôte intermédiaire, souvent le rat, et un hôte final, le chat, au sein duquel il se reproduit. Comme vous l’aurez deviné, un rat infecté va présenter des modifications comportementales augmentant sa probabilité de se faire croquer par le matou du coin… ^[24] En d’autres termes, nos rongeurs infectés vont soudainement être attirés par leur ennemi mortel ! Si vous vous étonnez que votre chat d’ordinaire paresseux et incapable vous ramène une belle proie, prenez garde… Même si l’humain ne fait pas partie du cycle classique du parasite, il peut tout à fait être infecté. Si contrairement à une idée reçue, la transmission ne se fait pas par simple contact avec votre animal, une ingestion impromptue de fèces (vous vous touchez le visage après avoir changé la litière du chat…) est vite arrivée (si, si !). Et même si les humains sont une voie sans issue pour le parasite, les patients affectés présentent une personnalité et un niveau de QI altérés… ^[25] Quand aux parasites responsables de la malaria, ils auraient également un effet sur nous, rendant les humains plus alléchants pour les moustiques... ^[26] Considérant le nombre important de parasites en tous genres capables de nous infecter, on a de quoi se poser des questions… Sommes-nous en permanence sous l’emprise d’une maléfique manipulation ? Sommes-nous finalement déjà tous des zombies ?...

Des souris qui aiment les chats, ça existent. Elles ne sont pas forcément masos, mais probablement sous l'emprise d'un parasite tel que celui de la toxoplasmose qui les pousse à aller se faire dévorer (Source)

Bibliographie :

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Note : la bibliographie, donnée à titre d'exemple, est très loin de l'exhaustivité, la littérature dans le domaine étant innombrable. 

Sophie Labaude