Stockholm inversé : quand des parasites protègent leurs victimes

Logé bien confortablement dans le corps de sa victime, le parasite patiente. Lentement, il grandit, prend des forces pour le grand saut. Un jour, il tuera son hôte. Mais pas maintenant... 

Les parasites, ces êtres vivants qui se développent aux dépens d’autres, infligent souvent à leurs hôtes des dommages qui peuvent leur être fatals. Certains parasites vont même encore plus loin : ils ont besoin que leur hôte finisse par mourir pour pouvoir eux-mêmes continuer à vivre… Un parasite qui se contente de voler les ressources de son hôte a un clair intérêt à ce que celui-ci reste vivant. Pourtant, c’est du côté des parasites les plus mortels, ceux qui tuent, qu’on observe un étrange phénomène : avant de tourner meurtrier, certains parasites se démènent pour garder leur hôte à l’écart des dangers…

 

Protection contre les prédateurs

Des parasites qui tournent leurs hôtes en zombie et qui les poussent au suicide, ça vous rappelle quelque chose ? Les parasites manipulateurs (voir mon article détaillé pour faire leur connaissance), quand ils ont fini leur croissance dans leur hôte, poussent celui-ci à prendre des risques inconsidérés : se balader bien en vue des prédateurs, gigoter dans tous les sens pour attirer leur attention, escalader les brins d’herbes pour aller à leur rencontre, et même se diriger irrémédiablement vers l’odeur de carnivores affamés… L’intérêt : quand le pauvre hôte zombifié se sera fait croquer, le parasite élira domicile dans le prédateur, où il pourra fonder sa petite famille.

Avant de « prendre le contrôle » de sa pauvre petite victime, le parasite qui se développe tranquillement est face à une difficulté, et pas des moindres : si son hôte se fait grignoter avant qu’il ait atteint le stade transmissible – ce qui est loin d’être improbable – le parasite ne sera pas capable de s’installer dans le prédateur, et mourra.

Certains de ces parasites manipulateurs ont trouvé la parade : tant qu’ils ne sont pas prêts, ils dictent à leur hôte de rester caché ! C’est le cas de certains acanthocéphales, un groupe de parasites particulièrement enclins à manipuler, qui poussent leurs hôtes (des petites crevettes de rivières qu’on appelle gammares) à fréquenter des endroits exposés aux prédateurs. Lorsque le parasite est encore en développement, le gammare adopte le comportement inverse : il passe beaucoup plus de temps à couvert que ses confrères qui ne sont pas parasités. Un bon moyen de ne pas se faire croquer, quitte à affamer le pauvre gammare.

A gauche, un gammare parasité par des acanthocéphales (Crédits : Sophie Labaude). A droite, un copépode (Crédits : Uwe Kils)

Un autre exemple se situe du côté d’un drôle de petit crustacé, le copépode, qui, infecté par un parasite nématode, devient très actif au point qu’il se fait rapidement repérer des prédateurs. Encore une fois, quand le parasite est en développement, c’est l’inverse qui se produit et l’animal est beaucoup plus calme, plus encore que ses compères qui ne sont pas parasités. Pas de compassion donc, les parasites ne protègent leurs hôtes que pour leur propre intérêt…

Le comportement anti-prédateur des gammares (se cacher sous un refuge…) est plus fort pour ceux qui sont parasités, lorsque le parasite n’a pas fini de se développer. D’après Dianne et al. 2011.

Protection contre d’autres parasites

Plongeons nous à présent dans les entrailles d’un petit rongeur sauvage. On se rendra vite compte que l’animal – tout comme nous d’ailleurs – est loin d’être tout seul dans son corps. Des myriades d’autres organismes pullulent, entre bactéries, virus, protistes, et petits parasites en tous genres. Pourtant, en s’y penchant un peu (voir en laissant des chercheurs expérimentés le faire), on se rend compte d’un étrange pattern : certaines espèces de parasites se retrouvent très rarement simultanément dans le même animal. Bien plus rarement que le voudrait le hasard, considérant la quantité de parasites qui entourent nos rongeurs.

Malgré leur mauvaise réputation, les parasites (même quand ils infectent des campagnols aussi mignons…), omniprésents, sont en fait très importants dans les écosystèmes (Crédits : Dûrzan Cîrano)

Cette exclusion entre parasites peut avoir plusieurs explications. La première, la plus simple, c’est que l’animal ne dispose pas des ressources nécessaires pour abriter simultanément plusieurs de ces parasites : la compétition (pour les nutriments ou la place disponible par exemple) fait alors un gagnant et des perdants, qui ne peuvent se développer.

Autre explication : il pourrait y avoir un phénomène d'immunité croisée. Autrement dit, l'infection par un parasite provoque une réaction immunitaire ciblée, notamment la production de cellules spécifiques, qui pourraient réagir également avec d’autres parasites. A la manière d’un vaccin, l’hôte qui aurait déjà rencontré un parasite serait alors beaucoup plus apte à lutter contre d’autres espèces. Ce phénomène est d’autant plus intéressant qu’il a des conséquences médicales et vétérinaires directes : le traitement (d’humains ou de populations animales) contre un parasite pourrait ainsi provoquer une augmentation d'autres maladies…

Protection… contre les charognards

Présentons un dernier parasite qui prend soin de son hôte… ou du moins de son cadavre. Vous connaissez peut-être le nématode Phasmarhabditis hermaphrodita, un ami des jardiniers puisqu’il est vendu comme traitement anti-limaces. Ces dernières constituent en effet leurs hôtes, et les nématodes se délectent de leurs cadavres, après les avoir achevés par une septicémie critique, autrement dit par une infection de bactéries dans tout leur corps.

Le nématode relâche des bactéries dans le corps de son hôte, et provoque une septicémie mortelle (Source de l'image)

Cependant, le nématode a besoin de temps pour se développer dans le macchabée gluant. Et une limace morte à l’air libre, c’est potentiellement appétissant (si, si…) pour d’autres charognards, et le risque de dessiccation est élevé. Il semble donc que le nématode, avant que la limace ne passe de vie à trépas, lui dicte de s’enterrer dans le sol (au plus grand plaisir des jardiniers d’ailleurs, ça fait moins fouillis), où le parasite aura tout le temps de déguster les cadavres des pauvres mollusques. Leur faire creuser leur propre tombe, fallait y penser !

Références

Dianne, L., Perrot-Minnot, M.-J., Bauer, A., Gaillard, M., Léger, E., Rigaud, T., & Elsa, L. 2011. Protection first then facilitation: a manipulative parasite modulates the vulnerability to predation of its intermediate host according to its own developmental stage. Evolution, 65, 2692–2698.

Hafer, N. & Milinski, M. 2016. Inter- and intraspecific conflicts between parasites over host manipulation. Proceedings of the Royal Society B, Biological Sciences, 283, 20152870.

Lafferty, K.D. 2010. Interacting parasites. Science, 330, 187–188.

Pechova, H. & Foltan, P. 2008. The parasitic nematode Phasmarhabditis hermaphrodita defends its slug host from being predated or scavenged by manipulating host spatial behaviour. Behavioural processes, 78, 416–420.

Sophie Labaude

Trois utilités insolites des parasites

Les parasites, ça va un peu plus loin que ces bestioles douteuses qui suintent du derrière de matou qu’on a oublié de vermifuger. Ça va au-delà aussi de ces étranges moumoutes sur pattes qui sont venues à bout de votre bonsaï favori. Les parasites constituent un empire, quelque chose comme la moitié des êtres vivants de la planète, qui plus est capables d’infecter presque tous les autres. Une source quasi inépuisable d’idées, d’innovations, de détournements possibles pour les humains… Vous voulez quelques exemples ? Voici trois utilités originales que les humains ont trouvées aux parasites. 

Des vers solitaires pour maigrir ? Si cette affiche est probablement fausse, il semble tout de même que l’idée ait été propagée au début des années 1900 (Source)

Identifier des cadavres

Du côté des médecins légistes et de la police scientifique, les parasites ne se retrouvent pas seulement sur le banc des accusés. A l’heure actuelle, la mobilité des humains n’a jamais été aussi importante. Les hommes ont la bougeotte, ils ne tiennent pas en place. Aussi, quand une catastrophe quelconque (catastrophe naturelle, crime, accident…) en décime, les autorités sont confrontées au problème de l’identification des corps. Malheureusement, les victimes ne portent pas toujours sur elles de quoi donner des pistes. Plusieurs méthodes existent alors, telles que la reconnaissance des empreintes digitales ou l’utilisation de l’ADN. Ces méthodes efficaces nécessitent cependant des points de comparaison : on ne peut reconnaître une empreinte, digitale ou génétique, si l’on n’a pas un échantillon connu avec cette même empreinte. C’est à ce moment que les parasites entrent sur la scène d’investigation. 

Utiliser les parasites ne permet pas (encore) d’identifier formellement une personne, mais donne une approximation de sa provenance géographique, ce qui facilite ensuite l’identification plus formelle. La méthode est très simple : elle part du principe que certains parasites se retrouvent à peu près partout dans le monde, mais avec des différences génétiques propres à certaines régions. 

Prenons le virus JC. Ce virus infecte grosso-modo un tiers des personnes, généralement durant l’enfance. Il persiste ensuite chez l’adulte, où on le retrouve notamment au niveau des reins et dans l’urine. Plusieurs génotypes de ce virus (des types génétiques) existent, et sont différents selon les régions du monde. Ces particularités font que ce virus est d’ores et déjà utilisé par la police pour cibler les régions d’origine des corps à identifier. Il suffit de prélever, chez la victime, un échantillon d’urine ou de rein. A l’aide d’un dispositif portatif qui permet d’identifier le type du virus, on en déduit alors son origine géographique, et donc celle de la victime. Et le tout ne prend pas plus de quatre heures. Très pratique dans des cas de cataclysmes, ou beaucoup de corps doivent être identifiés rapidement et sur place, et sans beaucoup d’indices préalables. Ikegawa (2008) vante dans un article les mérites de cette méthode : cadavres pas très frais ou brulés ne modifient pas la détectabilité du virus. De plus, contrairement aux méthodes basées sur des analyses des caractéristiques de l’ADN, on remonte à un lieu géographique où la personne a grandi, et non son origine ancestrale : un américain dont les parents sont français sera ainsi reconnu comme venant d’Amérique. D’autres parasites sont également candidats dans les cas où la victime n’est pas infectée par ce virus. 

Je ne pouvais décemment pas vous mettre de vraie photo de cadavre… (Crédits : 20th Century Fox)

Attraper des souris 

En Nouvelle-Zélande, comme dans beaucoup d’autres pays, la prolifération des rongeurs nuisibles est un problème majeur. Les rats notamment, introduits par les humains, sont responsables du déclin et de la disparition de nombreuses espèces endémiques. Sans prédateurs adéquats pour réguler leur population (il y a bien les chats, eux aussi introduits…), les rats sont particulièrement difficiles à contrôler. A l’heure actuelle, les méthodes pour réduire leur population sans affecter celle des autres espèces (pas question d’empoisonner tout un écosystème) sont globalement basées sur de simples captures, à l’aide de pièges. Cette méthode fastidieuse est entièrement dépendante du succès de capture de ces pièges, ainsi que de la motivation des humains à les poser et les relever. Question motivation, il y a bien quelques initiatives, comme des primes pour les rats capturés. Ainsi, les étudiants sont incités à participer aux opérations, en échange de bières pour chaque rat capturé ! Mais question succès de capture, ce sont les rats qu’il faudrait motiver : les pièges fonctionnent par l’entrée volontaire de l’animal dans le dispositif… 

Le kakapo, perroquet endémique de Nouvelle-Zélande, ne doit son salut qu’à des efforts soutenus de conservation. L’arrivée sur l’île de prédateurs comme le rat l’a fait frôler l’extinction. D’autres espèces n’ont pas pu être préservées à temps… (Crédits : Mnolf)

La question se pose alors : comment faire en sorte que les rats adoptent une plus grande tendance à entrer dans les pièges ? Comment faire en sorte que, contrairement à leur instinct qui leur dicte de se méfier de la nouveauté, les rats sautent de leur plein grès vers leur fin… Comment modifier leur comportement pour leur faire faire des actions qui vont à l’encontre de leur instinct de survie… Une idée ? 

Éparpillés dans la nature, invisibles et presque inconnus des humains, existent des êtres qui ont ce pouvoir, celui de modifier les comportements d’animaux et les rendre quelque peu suicidaires… : les parasites manipulateurs. Si ce nom ne vous dit rien, je leur avais consacré un long article (par ici). Parmi les parasites manipulateurs, il en est un qui est particulièrement connu, notamment puisqu’il affecte l’humain : Toxoplasma gondii (responsable de la toxoplasmose, vous l’aurez deviné). Ce parasite a pour hôtes successifs des rongeurs et des carnivores, notamment des chats. Pour passer de l’un à l’autre, il utilise la transmission trophique : la souris devra se faire dévorer par le chat. Le parasite a développé la capacité d’altérer les comportements de ses hôtes rongeurs, de sorte que ceux-ci soient beaucoup plus enclins à s’approcher de leur ennemi… au point même qu’il a été montré que certains sont attirés par l’odeur de leurs prédateurs. Une légende (permettez-moi de souligner légende) prétend même que les humains se font aussi manipuler, et que la présence de T. gondii dans notre pauvre cerveau serait responsable de notre amour inconditionné pour les chats (et même que ça serait pour ça qu’ils sont les maîtres incontestables du web !). 

Le rat, une des terreurs de beaucoup d’écosystèmes quand il est introduit. De nombreuses actions sont entreprises pour tenter de limiter leur population, et leur impact (Crédits et infos)

Laissons les légendes de côté pour retourner vers de ce qu’on connaît vraiment. Dans une étude très récemment publiée, Tompkins et Veltman (2015) proposent que T. gondii soit, pour une fois, du côté des humains. Ce parasite, présent à peu près partout, n’affecte pas seulement les préférences olfactives des rongeurs, mais également leur néophobie. D’ordinaire méfiants vis-à-vis de la nouveauté, les rats laissent parler leur curiosité lorsqu’ils sont infectés, et n’hésitent plus à s’approcher des objets dangereux. A tel point que les auteurs reportent une augmentation de 75% du succès de capture de rats par des pièges ! Selon eux, à prévalence suffisante (c'est-à-dire si la population de rats est suffisamment infectée par le parasite), les modifications comportementales des rats pourraient permettre de réduire considérablement les efforts humains tout en maintenant leur population à un seuil acceptable. Une étude qui pourrait d’ailleurs inspirer bien d’autres applications utiles aux nombreux parasites manipulateurs connus ! 

Compter des espèces invisibles 

Les parasites bénéficient d’une relation très intime avec la biodiversité. Cela peut paraître contre-intuitif du fait de l’image négative que nous en avons, mais un écosystème riche en parasites est généralement un écosystème qui se porte très bien. En cause, le lien qu’entretiennent les parasites avec leurs hôtes, et notamment les parasites spécialistes. Ces derniers ont des préférences vitales pour des espèces d’hôtes très particulières. Autrement dit, sans la présence d’une de ces espèces d’hôtes, ils disparaissent. D’ailleurs, on n’y pense pas forcément, mais les parasites font partie des grandes victimes d’extinctions secondaires : la disparition initiale de leurs hôtes entraîne la disparition des espèces qui en dépendent, les parasites se situant en toute première ligne. 

Petit micmac d’helminthes (Crédits : SusanA Secretariat)

Le lien parfois étroit entre la biodiversité des parasites et celle de leurs hôtes fait de nos sujets de bons bio-indicateurs (Hatcher et al. 2012). Parfois, il est en effet plus facile d’estimer, dans un écosystème, la diversité parasitaire. C’est notamment le cas lorsque l’on veut faire un suivi d’espèces qui sont l’un des multiples hôtes de parasites. Prenons le cas (purement fictif) des parasites évoqués ci-dessus : si les différents rongeurs étaient infectés par des parasites spécialistes (donc une espèce de rongeur pour chaque espèce de parasite), et non spécialistes comme c’est le cas (un seul parasite infecte toute une myriade d’espèces de rongeurs), il suffirait alors d’attraper l’hôte définitif (pour les besoins de l’article, nous allons sacrifier un chat, mais pas de panique, ce n’est que fictif !). Le prédateur a consommé plein de rongeurs et en a gardé une trace : leurs parasites. Il suffirait alors d’aller voir ce que contient matou pour en déduire grosso-modo la composition de son régime, et donc celle de la population des rongeurs des environs ! 

Et tout ça n’est pas que de la fiction. Les parasites peuvent ainsi servir à estimer les effets de pesticides par exemple : la diversité en parasitoïdes (ces bestioles qui ont tendance à pondre dans d’autres, et sont donc parasites durant leur développement) étant corrélée avec celle de leurs hôtes arthropodes, la quantité de l’une informe des effets des pesticides sur les autres (Anderson et al. 2011). Et ce n’est pas tout, les parasites tous seuls peuvent aussi permettre d’estimer la santé des milieux : beaucoup d’helminthes (un mot pas beau qui regroupe pas mal de parasites de bonne taille comme les trématodes, acanthocéphales, etc.) sont connus pour accumuler les métaux lourds. En dehors d’un rôle de purificateur en métaux lourds qui pourrait s’avérer bénéfique pour les hôtes parasités (seulement en milieu pollué, sinon c’est jamais tip top d’être infecté), les parasites peuvent alors servir de sentinelles pour mesurer la pollution (Dobson et al. 2008). 

Parmi les helminthes, on trouve les acanthocéphales. Ces derniers sont aussi de bons accumulateurs de métaux lourds, comme le plomb. Crédits : Sophie Labaude

La liste des utilités des parasites ne s’arrête pas là, elle ne fait que commencer. Leurs multiples rôles au sein des écosystèmes a fait l’objet de dizaines d’articles, et c’est malgré leur réputation qu’ils s’affirment comme des acteurs indispensables de la biodiversité. Côté détournement, la liste est également loin d’être exhaustive. Rappelez-vous, je vous avais déjà parlé d’un pansement révolutionnaire directement inspiré des grands maitres de la manipulation, les parasites acanthocéphales. Mais il y a un domaine où les parasites s’illustrent particulièrement, où ils n’ont pas à cacher leurs mœurs parfois diaboliques et leurs bouilles qui font rarement partie de ces bêtes qu’on qualifie de mignonnes : les créatures bizarres, ça a toujours fasciné les professionnels du grand écran, et son public ! 

Alien, cette créature qui affole l’imagination pourrait avoir été inspirée de guêpes parasitoïdes… (Crédits : 20th Century-Fox)

Bibliographie 

Anderson, A., McCormack, S., Helden, A., Sheridan, H., Kinsella, A. & Purvis, G. 2011. The potential of parasitoid Hymenoptera as bioindicators of arthropod diversity in agricultural grasslands. Journal of Applied Ecology, 48, 382-390. 

Dobson A., Lafferty, K.D., Kuris, A.M., Hechinger, R.F. & Jetz, W. 2008. Homage to Linnaeus: How many parasites? How many hosts? Proceedings of the National Academy of Sciences, 105, 11482-11489. 

Hatcher, M.J., Dick, J.T.A. & Dunn, A.M. 2012. Diverse effects of parasites in ecosystems: linking interdependent processes. Frontiers in Ecology and the Environment, 10, 186-194. 

Ikegaya, H. 2008. Geographical identification of cadavers by human parasites. Forensic Science International: Genetics, 2, 83-90. 

Tompkins, D.M. & Veltman, C.J. 2015. Behaviour-manipulating parasites as adjuncts to vertebrate pest control. Ecological Modelling, 302, 1–8.

Sophie Labaude

L’indolence poussée à son paroxysme : quand les parasites manipulateurs laissent les autres manipuler

Le soleil se lève tranquillement sur la vallée. Les premiers rayons viennent caresser les herbes pâles, croulant encore, dans une position de sommeil, sous le poids de minuscules diamants de rosée. La vie sort de sa torpeur dans le monde du peuple de l’herbe. Insouciante à l’ambiance si particulière de ce début de journée, une fourmi prend la route. Chaque ouvrière de la colonie connaît parfaitement son rôle, entre le soin des jeunes, la défense du nid, l’aspect maçonnerie ou la quête de nourriture. Notre compère fonce sans se retourner pour accomplir sa tâche à elle : escalader glorieusement un brin d’herbe, se munir d’une patience de fer et attendre son destin… se faire brouter. 

La vie suit son cours normal chez le peuple de l’herbe, inconscient du drame qui se prépare (par ici pour plus de photos du talentueux Andrey Pavlov)

Maintenant que j’ai votre attention, revenons à la réalité impitoyable de ce qu’est réellement la vie. La pauvre fourmi ne survivra pas, désolée, mais elle va permettre à une myriade d’autres bestioles de se reproduire. Des êtres craints par tous, y compris des humains : les parasites. En particulier, notre jeune hyménoptère abrite en son corps des trématodes du gentil nom de Dicrocoelium dendriticum. En moins charmant, on parle aussi de la petite douve du foie. Ce parasite se reproduit exclusivement dans la bedaine des herbivores, mais son cycle passe invariablement par des fourmis. Et comme celles-ci n’ont pas naturellement tendance à aller spontanément se faire brouter, les parasites ont développé la capacité à modifier le comportement de leur hôte, poussant ce dernier à adopter des attitudes carrément suicidaires. Leurs techniques perfides ont valu à ces parasites le doux surnom de manipulateurs.

Petit résumé du cycle de Dicrocoelium dendriticum

Bon, tout ça on connaît bien, d’autant que j’y ai déjà consacré tout un article. Mais il y a un petit détail dont j’ai omis de vous parler. Les parasites manipulateurs ont partout dans le monde maitrisé l’art de faire faire à leur hôte ce dont ils ont eux-mêmes besoin (aller à tel endroit, se rapprocher de tel animal, etc.). Mais certains vont plus loin : ils font faire faire ! Plutôt que de faire faire soi-même, ils laissent faire les autres. Vous me suivez ?

Revenons à notre fourmi. Goulue comme elle est, elle a par le passé commis l’erreur bientôt fatale de consommer des trématodes, délicieusement enfouis dans de la bave d’escargot (encore un hôte intermédiaire du parasite). Une fois les bestioles avalées, un des individus migre dans le cerveau, où il pourra mettre en place son plan machiavélique de manipulation. Et les autres individus ? Rien. Ils laissent faire le leader. Pourquoi se fatiguer alors qu’un seul parasite suffit à prendre les commandes ? Pis encore, le fayot qui s’est précipité dans le cerveau ne survivra pas. Autrement dit, seuls les individus qui n’ont pas tenté de manipuler vont s’en sortir… Dans ce cas, fort à parier qu’on ait affaire à de la sélection de parentèle : les parasites sont probablement des clones, partageant le même matériel génétique, dont un se sacrifie pour les autres de la même manière que les fourmis, ironie du sort, se sacrifient aussi pour leur colonie. 

Changeons de cap sans transition pour une petite balade au bord de la mer. C’est marée basse. Le tableau semble idyllique. Sous un ciel d’un bleu éclatant et au son lointain de la houle, quelques oiseaux marins se baladent sur la plage, complètement indifférents à notre présence, s’arrêtant de temps en temps pour plonger le bec dans le sable détrempé. Le caractère idyllique est beaucoup moins évident pour quelques bivalves, autrement surnommés palourdes, qui sont en train de se faire déchiqueter par le bec des piafs.

Si les pauvres mollusques n’ont pas réussi à s’enfouir dans le sable, comme ils le font généralement, c’est encore la faute à un parasite, un autre trématode du nom de Curtuteria australis. Sa méthode à lui est un tantinet moins subtile. Pour pousser son hôte palourde à s’exposer à la prédation de son hôte final (les oiseaux, dans lesquels il pourra se reproduire), le trématode s’installe dans le pied du bivalve et se développe d’une telle manière qu’il modifie sa morphologie, le rendant inutilisable. Impossible de s’enterrer dans le sable sans ce précieux outil, les mollusques n’ont plus qu’à attendre de se faire picorer.

 
Pour ceux qui se demandent comment un bivalve peut s’enfouir lui-même dans le sable… et si vous avez un peu de patience !

Mais il y a une autre dimension à cette histoire. Les oiseaux ne sont pas les seuls prédateurs des environs, et quand la marée remonte, c’est aux poissons que les mollusques ont affaire. Ceux-ci viennent lui mâchouiller le pied, la partie qui dépasse de la coquille. Les choses se corsent pour lui, mais de toute façon il est déjà condamné. En revanche, cette deuxième menace n’est pas du goût des parasites qui se trouvent justement dans le pied. Finir dans un poisson, qui n’est pas un hôte approprié, c’est la mort assurée. Certains individus parasites ont, à l’instar de la douve du foie, trouvé la parade. Pourquoi prendre le risque de se faire avaler par de la poiscaille quand on peut attendre tranquillement au chaud dans la coquille du bivalve ? Ils se développent donc sans soucis dans une partie du mollusque où ils n’ont pas d’effet, laissant les plus braves faire le travail pour rendre l’hôte infirme.

Issue fatale pour le bivalve, salvatrice pour le parasite (Source)

Les deux trématodes ne sont pas des exemples isolés et prouvent que quelques parasites sont passés maîtres suprêmes dans une catégorie que beaucoup leur envient : non contents d’arriver à leurs fins en poussant leurs hôtes à faire ce dont ils ont besoin, certains parviennent même à leurs fins… en ne faisant absolument rien. 

Bibliographie :

Carney, W.P. 1969. Behavioral and morphological changes in carpenter ants harboring dicrocoeliid metacercariae. The American Midland Naturalist Journal, 82, 605–611.

Poulin, R., Fredensborg, B. L., Hansen, E., & Leung, T. L. F. 2005. The true cost of host manipulation by parasites. Behavioural Processes, 68(3), 241–244. 

Thomas, F., Poulin, R. 1998. Manipulation of a mollusc by a trophically transmitted parasite: convergent evolution or phylogenetic inheritance? Parasitology, 116, 431–436.

Sophie Labaude

Parasites : une de leurs techniques diaboliques au service de la médecine

Pomphorhynchus laevis. Derrière ce nom barbare se cache un être démoniaque aux techniques perfides. Parasite de son état, P. laevis pousse son hôte, petite crevette innocente, à adopter des comportements suicidaires, la menant à se faire dévorer par ses prédateurs. Cette stratégie délicieusement machiavélique est connue sous le nom de manipulation parasitaire, et existe chez de nombreux animaux… humains compris. J’avais détaillé ce monde fantastique des parasites manipulateurs dans un précédent article (voir ici), car non contents d’être passionnants, ces parasites, et notamment précisément l’espèce Pomphorhynchus laevis, constituent le sujet même de ma thèse. Alors quand les chercheurs s’inspirent d’une autre de leurs particularités au service des hommes, je me devais de vous en parler.

Comment diantre un parasite manipulateur peut-il inspirer les médecins ? Que je vous rassure, il ne s’agit pas de mettre au point une pilule permettant de prendre le contrôle de l’esprit de celui qui l’ingère. En fait, c’est sous une autre forme que le parasite joue son rôle de Muse. Car P. laevis n’est pas seulement parasite des petits crustacés, on le retrouve également dans l’intestin du prédateur de ces derniers. C’est d’ailleurs pour s’y insinuer qu’ils induisent le comportement suicidaire des crevettes. Les prédateurs en question ? Ce que l’on appellerait vulgairement des poissons, plusieurs espèces pouvant faire l’affaire, le chevesne et le barbeau étant ses favoris. C’est dans l’intimité douillette de leur cavité intestinale que les parasites se courtisent, trouvent l’âme sœur, engendrent multitude de rejetons… Mais avant ça, un défi les attend : s’installer dans l’intestin, s’implanter dans cette paroi lisse et humide avec suffisamment d’adhérence pour résister au passage constant de la pitance de l’animal. Et c’est leur stratégie qui a inspiré les chercheurs.

Forme adulte du parasite Pomphorhynchus laevis (Source)

Le défi auquel font face les parasites peut en effet s’apparenter à une problématique récurrente en médecine : mettre au point un dispositif pouvant adhérer aux tissus même mous, facilement et fortement, tout en limitant les risques de lésions et d’infections bactériennes (notre parasite a en effet intérêt à ce que son hôte se porte bien pour qu’il puisse lui-même vivre sa vie tranquillement…). Dispositif notamment utile pour joindre des tissus, en somme des pansements. Si nos parasites parviennent à réaliser ce défi, il suffit de les copier… Pomphorhynchus laevis utilise une sorte de trompe parsemée de petites épines, le proboscis, en la gonflant dans la paroi intestinale pour assurer son maintien. De cette observation, l’équipe de Yang (2013) a mis au point un dispositif parsemé de pointes de quelques centaines de micromètres. Très fines, les pointes pénètrent sans la moindre douleur dans l’épiderme, et ont la capacité de se dilater au contact de celui-ci. Cette capacité aboutit à une force de fixation augmentée de trois fois et demi comparée aux agrafes utilisées en médecine. De plus, alors que les agrafes favorisent les infections bactériennes (les bactéries s’infiltrant dans les trous créés par celles-ci), le nouveau dispositif, comblant les trous, joue un rôle de barrière biologique en prévenant les risques d’infection.  Dernier avantage et pas des moindres : le retrait se fait aussi sans douleur.

Schéma de l'insertion d'une des micro-pointes du dispositif, qui se gonfle à son entrée dans l'épiderme. Image issue de Yang et al. 2013

A gauche, les agrafes classiquement utilisées en médecine permettent une infiltration des bactéries dans l'épiderme, le long les trous. A droite, le nouveau dispositif comble les trous et joue le rôle de barrière biologique, prévenant toute infection bactérienne. Image issue de Yang et al. 2013

Une avancée notable en médecine grâce à une bestiole qui a une mauvaise réputation, ce n’est pas une première. A l’instar de l’araignée Tegenaria agrestis dont une des neurotoxines de son venin pourrait traiter des douleurs chroniques. Ou encore sa cousine Phoneutria nigriventer qui pourrait fournir un traitement contre les troubles de l’érection… Un argument de poids pour les nombreuses personnes qui me demandent « mais à quoi ça sert d’étudier ce parasite ? ».

Prototype d'un dispositif qui pourrait prochainement investir les hôpitaux (Source)

Bibliographie :

 

Yang, S.Y., O'Cearbhaill, E.D., Sisk, G.C., Park, K.M., Cho, W.K., Villiger, M., Bouma, B.E., Pomahac, B. & Karp, J.M. 2013. A bio-inspired swellable microneedle adhesive for mechanical interlocking with tissue. Nature Communications, 4, 1702.

Sophie Labaude

De l’utilité de créer son propre zombie…

...Ou le monde fabuleux des parasites manipulateurs

Si la fête d’Halloween nous a amené sa ribambelle de monstres en tous genres, je vous propose aujourd’hui de rester dans le thème et parler des zombies. Attention, pas ces zombies snobs qui se pavanent dans des films grotesques comme «  Shaun of the Dead » ou « Warm bodies »… Ces humains complètement gaga et tout baveux se croient célèbres sous prétexte qu’ils apparaissent dans une poignée de longs métrages (quelques 350 selon Wikipédia, pas de quoi en faire toute une histoire…), alors qu’au fond, à part terroriser les foules, ils ne servent pas à grand chose. Un bon zombie est un zombie utile ! C’est un zombie prêt à tout pour servir son créateur, y compris se jeter littéralement dans la gueule du loup.

(Source)

Qui a besoin des zombies ?

En tant qu’être humain, il faut avouer qu’un zombie a une utilité relativement limitée. Des personnes pour faire le travail à notre place, on en a déjà. Nos gosses, nos employés, nos chiens s’ils sont bien dressés… Et puis la technologie fait des miracles, les ordinateurs et robots s’occupent de presque tout à l’heure actuelle, sans même qu’on s’en aperçoive. Mais il existe des créatures qui ont un besoin crucial d’un autre individu pour les maintenir en vie. Je ne suis pas en train de parler de Voldemort qui squatte le crâne de ce pauvre professeur Quirrell, mais finalement l’exemple se rapproche pas mal de la réalité. Si vous n’avez pas compris ma dernière phrase (mais vous vivez où ?!), brève explication. Voldemort (l’ennemi de Harry Potter, le mec qui vit sous un escalier), est un sorcier anéanti, incapable de se fabriquer un corps comme tout un chacun avec ce qu’il faut pour se déplacer, trouver de la nourriture, communiquer, etc. (bon, par la suite il reprendra du poil de la bête). Pour survivre, il habite littéralement le corps d’un hôte humain, et non seulement il puise en lui les ressources nécessaires pour survivre, mais en plus il le mène à la baguette (de sorcier !) pour lui faire faire ce qu’il veut (tenter de tuer des mômes par exemple). Hé bien finalement, c’est exactement ce que font nos créatures zombifiantes du jour : les parasites manipulateurs.

Les parasites sont des créatures qui vivent aux dépens d’autres êtres vivants (les hôtes). Les parasites les plus intéressants (et je ne dis pas ça parce qu’ils constituent le sujet de ma thèse), sont les parasites dit « hétéroxènes », c'est-à-dire qu’ils ont besoin de plusieurs hôtes successifs pour boucler leur cycle de vie (naitre, grandir, se reproduire). Par exemple, la très célèbre petite douve du foie Dicrocoelium dendriticum va vivre une partie de sa vie dans des escargots, puis va passer chez des fourmis via la bave du gastéropode, et finir son cycle dans des mammifères herbivores, comme des vaches ou des moutons.

Cycle de vie de la petite douve du foie (Source)

La photo de notre très sexy petite douve... (Source)

Quel est le rapport entre les parasites et les zombies ? Hé bien, prenons notre petite douve du foie, qui est minuscule et qui ne sait même pas marcher. Pauvre petit être sans défense, comment ferait-elle toute seule, perdue dans la nature immense et hostile, pour repérer son mouton, lui sauter dessus et forcer l’intrusion dans son organisme ? Mission impossible. La douve utilise une méthode bien plus subtile… La fourmi possède des pattes, elle. Et puis elle pourrait s’approcher des moutons en grimpant en haut des brins d’herbes… La douve, comme beaucoup de parasites, est devenue l’illustration même de la célèbre maxime « on n’est jamais mieux servi que par quelqu’un d’autre ». Et la pauvre fourmi, zombifiée, dirigée par son impitoyable tortionnaire, va bravement aller se faire dévorer par des moutons…

Les grandes stars

Les parasites qui « dictent » à leur hôte de se faire dévorer par le prochain hôte, on en trouve à foison dans la nature. L’exemple de la douve est très connu. Parmi les grandes célébrités, nous avons aussi Leucochloridium paradoxum. Ce ver plathelminthes, qui habite d’abord dans un escargot, doit finir son cycle dans un oiseau. Ces derniers, bien que prédateurs, ont malheureusement une préférence pour des chenilles. Qu’à cela ne tienne, le ver va induire une transformation des yeux de l’escargot en une réplique quasi parfaite de la nourriture favorite de l’oiseau ! Et pour plus d’efficacité, l’escargot attendra sagement bien en évidence en pleine lumière qu’un oiseau vienne lui picorer les yeux. Jetez un œil ici pour plus de détails et explications sur le lugubre calvaire du pauvre gastéropode.

(Source)

En continuant dans la lignée des grandes stars de la manipulation, vous avez peut être déjà croisé ces images de fourmis au derrière si rouge et si gonflé qu’il ressemble à s’y méprendre à une baie, très alléchante pour les oiseaux… La faute au nématode Myrmeconema neotropicum, qui, comme vous l’aurez deviné, finit également son cycle chez un oiseau.

L'abdomen de ces fourmis, noir à l'origine, se teinte de rouge et se détache 14 fois plus facilement du reste du corps quand l'animal est parasité (Sources ici et là)

Plus de subtilité pour une perfide efficacité

Pour beaucoup de mes lecteurs, les exemples que je viens de citer ne sont pas une nouveauté. Scientifiques comme grand public apprécient la magie des lugubres transformations de ces zombies, digne de films de science fiction. Mais ces extravagances détournent l’attention des œuvres de la grande majorité des parasites manipulateurs, beaucoup plus subtiles dans leurs procédés. Sans compter qu’un hôte intermédiaire (le zombie) ne sert pas uniquement de véhicule vers l’hôte final : il a des ressources à exploiter.

Petit descriptif des caractéristiques et panel d’options à disposition des parasites, logés bien au chaud dans leur hôte. Voici, pour illustrer, une brochure publicitaire trouvée chez un concessionnaire d’hôtes intermédiaires à l’usage des parasites acanthocéphales et trématodes :

« Tenez-vous bien, on a ici le nec plus ultra. Au sein de votre zombie, moelleux et de tout confort, vous pourrez vous développer à votre rythme sans difficulté, puisant dans votre hôte toutes les ressources dont vous aurez besoin ^[1]. Les zombies de luxe sont pourvus d’options pour moduler la quantité et qualité de ressources disponibles ^[2-3]. Votre zombie vous baladera tranquillement au gré de ses mouvements, vers une destination que vous pourrez choisir vous-même ^[4], jusqu’à ce que vous soyez prêts à vous en séparer. Vous pouvez activer l’option « protection anti-prédateur » ^[5-6-7], qui vous assurera une plus grande sécurité durant votre développement, réduisant la probabilité que votre zombie (et vous avec) se fasse dévorer. Une fois au dernier stade de votre développement avant votre prochain hôte, vous pourrez activer l’option « se faire volontairement bouffer » pour atterrir sans le moindre effort directement à l’intérieur même de votre hôte suivant ^[8-9-10-11]. Je vous conseille de choisir, lors de l’activation de cette option, des paramètres adaptés à votre future hôte, histoire de ne pas se faire dévorer par la mauvaise espèce ^[4-12]. »

Des fourmis, contrôlées par des parasites, deviennent des véhicules de luxe tout-équipés (Source)

L’exemple des gammares et des acanthocéphales

Cette description est bien jolie mais on se demande toujours quels sont les traits concrètement modifiés chez les hôtes zombifiés. Pour illustrer ça, je vais prendre un des exemples préférés des chercheurs qui bossent sur la manipulation parasitaire, et qui accessoirement constitue le cœur de mon sujet de thèse : les gammares, parasités par des acanthocéphales.

Les gammares sont des petits crustacés très abondants dans nos rivières, avec de nombreuses espèces présentes en Europe. Ils constituent le repas de nombreux prédateurs : oiseaux, amphibiens, créatures vertébrées qui peuplent nos rivières (ouais, ce qu’on appelle vulgairement « poissons » quoi)… Et ils sont également l’hôte intermédiaire de nombreux parasites, dont plusieurs espèces du groupe des acanthocéphales. En général, les acanthocéphales ont pour hôte final un poisson ou un oiseau selon les espèces. Ils se reproduisent dans le tube digestif de ces hôtes, et pondent des œufs qui seront libérés dans le milieu avec les fèces de l’animal. Les gammares vont à leur insu consommer ces œufs, et permettre au parasite de se développer. Celui-ci passera par deux stades distincts. Seul le deuxième est viable pour être transmis à l’hôte final. L’intérêt pour le parasite est donc de grandir tranquillement dans le gammare jusqu’à atteindre ce deuxième stade, puis de laisser son hôte gammare se faire dévorer par un oiseau ou un poisson pour retrouver le lieu propice à la reproduction, et boucler le cycle.

Le parasite acanthocéphale (genre Polymorphus) est ici très clairement visible à travers la cuticule de ce gammare Gammarus lacustris (Source)

Cycle de vie d'un acanthocéphale ayant pour hôte final un poisson et pour hôte intermédiaire un gammare

Premier constat des chercheurs : les gammares qui abritent des parasites sont plus enclins à se faire dévorer par les prédateurs ^[10-9]. Des dizaines d’études se sont alors penchées sur le sujet : qu’est-ce qui change entre un gammare sain et un gammare parasité qui mènerait à cette différence de prédation ? Petit listing non exhaustif.

Tout d’abord, la couleur du gammare change, puisque les acanthocéphales, d’une couleur allant du jaune au rouge, sont visibles par transparence ^[13-14]. Mais plus que l’apparence, ce sont les changements de comportements qui intriguent. Les gammares, vivant d’ordinaire dans le fond des rivières et dans des endroits sombres et abrités, sont subitement attirés par la lumière ^[15-16], se mettent à nager en surface ^[17-18] et dédaignent les refuges ^[9-10]. Le tout en s’agitant bien plus qu’à l’ordinaire ^[16]. En somme, ils deviennent très faciles à repérer par les prédateurs. Et puis plutôt que d’aller se fondre dans la masse de leurs congénères pour passer incognito, ils se la jouent subitement solitaire ^[19-20]. La manipulation va pourtant bien plus loin que ça : non content d’être bien repérables, les gammares parasités vont développer une affinité avec… leur prédateur lui-même. Si leurs congénères sains (d’esprit…) vont rapidement se mettre à couvert quand ils détectent une odeur de prédateurs, nos gammares parasités vont y être irrémédiablement attirés… ^[8-9-10]

Pour pousser la subtilité encore plus loin, rappelez-vous que les parasites ont un intérêt à ce que leur hôte gammare se fasse dévorer seulement quand ils ont eux-mêmes atteint leur deuxième stade de développement. Hé bien tant qu’ils sont au premier stade, la manipulation va quand même s’observer mais… dans l’autre sens ! Pour faire simple, le parasite va modifier le comportement du gammare d’une manière menant à une réduction de ses chances qu’il se fasse croquer par un prédateur. Les gammares vont par exemple passer plus de temps à l’abri ^[6]. Et puis il y a aussi l’histoire du mauvais prédateur : c’est bien beau d’être repérable, mais si le gammare se fait manger par un poisson alors que le parasite doit se développer dans un oiseau, ça ne sert pas à grand-chose… Hé bien même à ce niveau-là le parasite semble avoir trouvé la parade. Par exemple, des variations temporelles peuvent être observées : les gammares seraient ainsi attirés vers la surface seulement la nuit, ou le jour, menant respectivement à une prédation par des animaux nocturnes ou diurnes ^[4]. Sans compter que les comportements modifiés sont différents selon l’hôte final visé, menant effectivement à une prédation plus importante par le « bon » hôte ^[10].

Au premier stade de leur développement, les acanthocéphales rendent leurs hôtes gammares plus résistants à la prédation (Source)

Adaptation ou effet secondaire ?

Par soucis de vulgarisation, j’ai présenté l’effet des parasites sur leurs hôtes de manière très déterministe et finaliste. Cependant, à l’heure actuelle et malgré des dizaines d’années d’études sur les parasites manipulateurs, la question se pose toujours (et peut être même plus encore) sur le caractère adaptatif de ces modifications ^[21]. Est-ce que les comportements des hôtes parasités ont vraiment évolué parce qu’ils apportaient un bénéfice au parasite ? Ou est-ce que ces modifications ne sont que des effets secondaires induits par l’infection, pas forcément bénéfique pour le parasite, ni même pour l’hôte ?

La question n’a pas de réponse précise à l’heure actuelle, mais il semble que les deux hypothèses soient valables selon le trait qu’on considère. Certaines études ont par exemple montré que le changement d’apparence de nos gammares n’avait pas d’effet sur ses chances d’être prédaté ^[14], de quoi tordre le cou à l’explication adaptative. De même, les comportements d’ordre global (modification de l’activité générale de nos animaux par exemple) pourraient n’être qu’une conséquence physiologique de l’infection, détectable quelque soit le parasite (y compris ceux qui ont un cycle de vie simple). En revanche, la spécificité de certaines modifications de comportement donne des points à l’explication adaptative. Par exemple, le comportement d’un gammare sera modifié différemment selon qu’il est parasité par une espèce qui veut terminer sa vie dans un oiseau, ou dans un poisson, et cette différence va effectivement mener à un risque de prédation plus grand, respectivement par des oiseaux ou des poissons ^[10]. De plus, la manipulation inversée au cours du premier stade du développement du parasite soutient également une évolution liée aux bénéfices pour le parasite à modifier le comportement de l’hôte. Toujours est-il que la question reste entièrement ouverte, les parasites affectant en général simultanément de nombreux traits de l’hôte, les deux explications pouvant être également simultanément tout à fait plausibles.

Faut-il craindre les parasites manipulateurs ?

En dépits de leurs pratiques qui peuvent paraître lugubres, les parasites manipulateurs sont connus pour jouer un rôle important dans les écosystèmes ^[22], du fait notamment de leur capacité à modifier les relations biotiques. Cependant, quand ces relations biotiques font intervenir l’homme, c’est une autre histoire.

La malaria, ou paludisme, est une maladie due à un parasite unicellulaire du genre Plasmodium, et qui causerait chez l’humain près d’un million de morts par an. Vous imaginez alors l’intérêt de comprendre tout le cycle de ce parasite, en termes d’applications préventives par exemple. Ce parasite est transmis à l’homme via le moustique. Et si ces derniers sont souvent largement blâmés pour être le vecteur de cette terrible maladie, ils n’y sont relativement pour rien. Et même pire : le parasite va pousser le moustique à nous contaminer… Des études ont ainsi montré que le parasite vampirise encore plus les moustiques, qui non seulement vont se mettre à piquer bien plus de gens, mais en plus vont être du genre collant, se nourrissant plus longtemps sur chaque victime ^[23]. Le parasite bénéficie donc à la fois d’un plus grand nombre d’hôtes potentiels, et aussi de plus de temps pour opérer le changement d’hôte… Ce caractère manipulateur du parasite est malheureusement encore trop ignoré dans les modèles épidémiologiques.

Le moustique, vecteur du parasite de la malaria, voit son comportement de nourrissage modifié sous l'emprise de ce parasite, augmentant sa probabilité de transmission (Source)

Deuxième exemple avec un autre protozoaire, le parasite Toxoplasma gondii, qui est responsable chez l’humain de la toxoplasmose. Le cycle classique de ce parasite comprend un hôte intermédiaire, souvent le rat, et un hôte final, le chat, au sein duquel il se reproduit. Comme vous l’aurez deviné, un rat infecté va présenter des modifications comportementales augmentant sa probabilité de se faire croquer par le matou du coin… ^[24] En d’autres termes, nos rongeurs infectés vont soudainement être attirés par leur ennemi mortel ! Si vous vous étonnez que votre chat d’ordinaire paresseux et incapable vous ramène une belle proie, prenez garde… Même si l’humain ne fait pas partie du cycle classique du parasite, il peut tout à fait être infecté. Si contrairement à une idée reçue, la transmission ne se fait pas par simple contact avec votre animal, une ingestion impromptue de fèces (vous vous touchez le visage après avoir changé la litière du chat…) est vite arrivée (si, si !). Et même si les humains sont une voie sans issue pour le parasite, les patients affectés présentent une personnalité et un niveau de QI altérés… ^[25] Quand aux parasites responsables de la malaria, ils auraient également un effet sur nous, rendant les humains plus alléchants pour les moustiques... ^[26] Considérant le nombre important de parasites en tous genres capables de nous infecter, on a de quoi se poser des questions… Sommes-nous en permanence sous l’emprise d’une maléfique manipulation ? Sommes-nous finalement déjà tous des zombies ?...

Des souris qui aiment les chats, ça existent. Elles ne sont pas forcément masos, mais probablement sous l'emprise d'un parasite tel que celui de la toxoplasmose qui les pousse à aller se faire dévorer (Source)

Bibliographie :

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Note : la bibliographie, donnée à titre d'exemple, est très loin de l'exhaustivité, la littérature dans le domaine étant innombrable. 

Sophie Labaude