Le suicide du criquet, une aubaine pour la forêt

Encore un insecte qui a perdu la tête. Après avoir frénétiquement exploré les alentours jusqu’à la découverte d’une rivière, voilà que le criquet s’y précipite, lui qui n’est pas aquatique pour un sou. Drôle d’idée quand on ne sait pas nager. Serait-ce un acte de bravoure et de dévotion de sa part sachant son rôle potentiellement prépondérant sur la communauté des autres insectes de la forêt, et… sur le maintien d’une espèce de truite menacée ? Heu, mais c’est quoi ce long ver immonde qui s’extirpe onduleusement de l’anus de notre criquet ??

Le criquet vient de sauter dans l'eau. S'extirpe ensuite un long ver de son anus (Source)

Encore une histoire de zombies…    

Avant d’évoquer les conséquences d’un tel geste pour son entourage, un petit rembobinage express s’impose pour comprendre ce qui a poussé notre compère à commettre cet acte désespéré.  

L’histoire commence dans la rivière même, bien loin de notre suicidaire. Parmi la faune foisonnante, on rencontre des nématomorphes, de longs vers de plusieurs dizaines de centimètres, ondulant gracieusement (ou diaboliquement, c’est selon). Ces animaux sont des parasitoïdes, autrement dit ils se développent dans d’autres organismes avec, contrairement aux parasites, une forte tendance à tuer ces derniers… Qui plus est, les nématomorphes disposent d’un cycle de vie complexe, impliquant donc plusieurs hôtes. Les larves vont d’abord infester des insectes que l’on trouve dans l’eau, comme des larves d’éphémères. Alors que ces dernières vont ensuite se transformer, le ver va survivre au processus et pouvoir alors accéder au milieu terrestre. Comme tout se recycle, notre éphémère, même mort, se fera grignoter par quelqu’autre insecte, parmi lesquels des criquets ! Ensuite, l’histoire ressemble drôlement à celle de nos parasites manipulateurs, créatures zombifiantes à qui j’ai récemment consacré tout un article. Si le nématomorphe lorgne le milieu aquatique, nécessaire pour l’achèvement de son cycle et notamment sa reproduction, le criquet a malheureusement pour ce dernier une vie terrestre. Le parasitoïde semble adopter une stratégie plutôt payante pour lui : il prend le contrôle du criquet !

Ca commence par des symptômes assez inquiétants, le criquet se mettant à être beaucoup plus explorateur qu’à la normale, tout en étant, et contrairement à son habitude, subitement attiré par la lumière (Ponton et al. 2011). Pour comprendre les mécanismes impliqués dans les changements de comportements, l’équipe de Biron (2008) a mené une investigation protéomique, mettant en évidence ce qu’il se passe concrètement dans la tête du criquet quand il perd les pédales. Sans surprise, une des protéines dont l’expression est altérée au moment du changement de comportement du criquet dispose justement des domaines classiquement impliqués dans le système visuel. Et puis une fois la source d’eau détectée, le criquet saute dedans, ni plus ni moins. Les chiffres sont impressionnants. Par exemple, Sanchez et ses collaborateurs (2008) ont montré que 80% des criquets Nemobius sylvestris infectés par le nématomorphe Paragordius tricuspidatus se jettent à l’eau, contre 10% chez les individus sains (de corps, mais apparemment pas d’esprit…). Les nématomorphes du genre Gordionus, quant à eux, augmentent de 20 fois les chances qu’un criquet finisse dans l’eau (Sato et al. 2011a). Pour les criquets qui ont la chance d‘échapper à la noyade, mais aussi de survivre à l’extirpation du ver par leur anus, le comportement reviendra progressivement à la normal (Ponton et al. 2011). Quant au nématomorphe, l’idée est de s’extirper de l’insecte avant que celui-ci, dans sa vaine panique, n’attire des prédateurs. Et dans le cas où ver et criquet finissent ensemble dans un estomac, le combat n’est pas perdu pour le parasitoïde qui va utiliser ses talents d’extirpation, mais en s’échappant cette fois par la bouche du prédateur… 

Pour voir d’autres vidéos, notamment un nématomorphe ressortant d’une grenouille, un petit tour sur cet article de SSAFT. Et puis par ici pour une touche d'humour.

L’effet papillon

De nombreuses études ont montré que les parasites et parasitoïdes, malgré l’image négative que le grand public leur alloue, sont souvent d’une grande importance dans l’écosystème. Dans l’exemple des criquets, l’idée la plus intuitive serait que les nématomorphes pourraient avoir un impact sur la dynamique de population des criquets. Mais c’est à une autre échelle que l’on va se pencher maintenant : celle de l’écosystème tout entier.

Faisons un petit tour au Japon où Sato et ses collaborateurs ont étudié (et étudient encore) de très près le rôle des nématomorphes du genre Gordionus. Là-bas vit la truite Salvenicus leucomaenis japonicus, menacée par la surpêche et la destruction de son habitat. Or, les scientifiques se sont vite rendus compte que si un criquet dans l’eau est nécessaire pour le nématomorphe, cela constitue également une aubaine pour les habitants de la rivière, et notamment notre truite. Sato et ses collaborateurs (2011a) ont donc entrepris de mesurer la contribution énergétique apportée par les criquets aux truites. Le résultat est impressionnant : les criquets constitueraient 60% de l’apport de calories annuel des truites, une part très loin d’être négligeable, pouvant même contribuer à la persistance de l’espèce. De plus, cette importance n’est pas qu’une question de proportion puisque d’une part les criquets augmentent la masse totale de nourriture ingérée (les truites mangent moins quand il n’y a pas de criquets dans l’eau), et d’autre part la quantité de nourriture ingérée par les truites est directement corrélée à l’importance de la présence en nématomorphes aux alentours, mais curieusement pas corrélée à la présence des criquets sur les rebords de la rivière, preuve de l’importance du parasitoïde. De plus, la présence de nématomorphes est plus faible dans les plantations de conifères qui remplacent petit à petit les forêts natives (Sato et al. 2011b). Le changement de type de forêt pourrait donc avoir comme conséquence indirecte une diminution de la population de truites, par l’intermédiaire seul de la diminution de la population de nématomorphes…

Cycle de vie du nématomorphe et flux d’énergie autour de la truite. D’après Sato et al. 2011a.

Enfin, élargissons notre champ d’investigations. Les criquets constituent une aubaine pour la truite, notamment puisqu’ils sont des proies faciles, se mouvant maladroitement dans l’eau quand ils ne sont pas déjà morts. La truite va donc délaisser les autres proies potentielles, qui elles sont plus adaptées au milieu aquatique (et donc fichtrement plus fourbes à attraper). Des insectes dont la larve est aquatique, notamment, vont ainsi voir leur succès de passage à la vie terrestre augmenter grâce au répit assuré par les criquets. Ephémères et demoiselles par exemple, vont ainsi pouvoir se métamorphoser, migrant de la rivière vers la forêt, et permettant une présence de proies pour les animaux terrestres. Le tout sans compter que l’écosystème de la rivière est lui aussi chamboulé. Le répit laissé aux invertébrés aquatiques mène également à une diminution de la biomasse en algues, alors plus consommées par ces derniers, bousculant ainsi le flux d’énergie à l’échelle de la rivière toute entière (Sato et al. 2012).

Effet en cascade de la présence de criquets dans la rivière, sur les poissons, les invertébrés aquatiques et les ressources organiques. D’après Sato et al. 2012.

Quand on regarde l’ensemble du tableau, on a l’écosystème de toute une forêt, incluant la rivière, modulé par un ver à priori insignifiant et cantonné dans un autre organisme. Cet effet papillon est tel que Sato et ses collègues ont publié, en début d’année, une étude portant sur le rétablissement à long terme d’une forêt en lien avec les populations de criquets et des nématomorphes. De quoi observer parasites et parasitoïdes d’un tout nouvel œil…

Bibliographie

Biron, D.G., Ponton, F., Marché, L., Galeotti, N., Renault, L., Demey-Thomas, E., Poncet, J., Brown, S.P., Jouin, P. & Thomas, F. 2006. « Suicide » of crickets harbouring hairworms: a proteomics investigation. Insect Molecular Biology, 15, 731-742.

Ponton, F., Otalora-Luna, F., Lefèvre, T. Guerin, P., Lebarbenchon, C., Duneau, D., Biron, D.G. & Thomas, F. 2011. Water-seeking behavior in worm-infected crickets and reversibility of parasitic manipulation. Behavioral Ecology, 22, 392-400.

Sanchez, M.I., Ponton, F., Schmidt-Rhaesa, A., Hughes, D.P., Missé, D. & Thomas, F. 2008. Two steps to suicide in crickets harbouring hairworms. Animal Behaviour, 76, 1621-1624.

Sato, T., Watanabe, K., Kanaiwa, M., Niizuma, Y., Harada, Y. & Lafferty, K.D. 2011a. Nematomorph parasites drive energy flow through a riparian ecosystem. Ecology, 91, 201-207.

Sato, T., Watanabe, K., Tokuchi, N., Kamauchi, H., Harada, Y. & Lafferty, K.D. 2011b. A nematomorph parasite explains variation in terrestrial subsidies to trout streams in Japan. Oikos, 120, 1596-1599.

Sato, T., Egusa, T., Fukushima, K., Oda, T., Ohte, N., Tokuchi, N., Watanabe, K., Kanaiwa, M., Murakami, I. & Lafferty, K. 2012. Nematomorph parasites indirectly alter the food web and ecosystem function of streams through behavioural manipulation of their cricket hosts. Ecology Letters, 15, 786-793.

Sato, T., Watanabe, K., Fukischima, K. & Tokuchi, N. 2014. Parasites and forest chronosequence: Long-term recovery of nematomorph parasites after clear-cut logging. Forest Ecology and Management, 314, 166-171.

Sophie Labaude